Jest austriackim powieściopisarzem, dramaturgiem, tłumaczem, poetą, reżyserem filmowym i scenarzystą. W 2019 r. otrzymał literacką Nagrodę Nobla "za wpływowe dzieło, które z językową pomysłowością badało peryferie i specyfikę ludzkiego doświadczenia". Handke jest uważany za jednego z najbardziej wpływowych i oryginalnych pisarzy niemieckojęzycznych drugiej połowy XX wieku.
Pod koniec lat 60. zyskał reputację członka awangardy dzięki takim sztukom jak Offending the Audience (1966), w której aktorzy analizują naturę teatru i na przemian obrażają publiczność i chwalą jej "występ", oraz Kaspar (1967). Jego powieści, w większości ultraobiektywne, martwe opisy postaci w ekstremalnych stanach umysłu, obejmują The Goalie's Anxiety at the Penalty Kick (1970) i The Left-Handed Woman (1976).[4] Skłoniony do samobójstwa matki w 1971 roku, odzwierciedlił jej życie w powieści A Sorrow Beyond Dreams (1972).
Dominującym tematem jego prac jest martwy efekt i irracjonalność zwykłego języka, codziennej rzeczywistości i racjonalnego porządku. Handke był członkiem Grazer Gruppe (stowarzyszenia autorów) i Grazer Autorenversammlung, a także współzałożycielem wydawnictwa Verlag der Autoren we Frankfurcie. Współpracował z reżyserem Wimem Wendersem, był autorem takich scenariuszy jak The Wrong Move czy Wings of Desire.
W 1973 roku został laureatem Georg Büchner Prize, najważniejszej nagrody literackiej dla literatury niemieckojęzycznej. W 1999 roku, w proteście przeciwko bombardowaniom Jugosławii przez NATO, Handke zwrócił nagrodę pieniężną Niemieckiej Akademii Języka i Literatury. Handke wzbudził wiele kontrowersji swoim publicznym poparciem dla serbskiego nacjonalizmu w następstwie wojen jugosłowiańskich.