Jest angielskim aktorem, najbardziej znanym z głównej roli Patricka Maitlanda w komedii telewizyjnej Coupling, od 2000 do 2004 roku, jako Montague Dartie w The Forsyte Saga, od 2002 do 2003 roku, jako propagandysta i dyrektor telewizyjny Roger Dascombe w filmie V for Vendetta z 2005 roku, jako Peter Townsend w dramacie Netflix The Crown (2016-2017) i George w odcinku 8 "The One That Holds Everything" w dramacie telewizyjnym The Romanoffs (2018).
W latach 90. przeniósł się do telewizji, grając drugoplanowe role w takich serialach jak Zorro, Soldier Soldier, Is It Legal? The Bill, Peak Practice i Wonderful You.
Miles zagrał bardzo małą rolę dziennikarza, z zaledwie kilkoma słowami dialogu, w filmie z 1997 roku The Wings of the Dove. Miał główną rolę w filmie The Round Tower, nakręconym później w 1997 roku. W 1999 roku został obsadzony w roli Richarda Martina w Reach For The Moon. W 2000 roku został obsadzony jako Robert Brown w Cold Feet i kobieciarz Patrick Maitland w serialu komediowym Coupling, w którym grał aż do zakończenia serialu w 2004 roku. Kontynuował pracę w telewizji podczas swojej kadencji w Coupling, pojawiając się w The Forsyte Saga jako Montague Dartie (był to pierwszy raz, kiedy Miles zagrał z Amandą Root) oraz w Prime Suspect. W 2004 roku Miles wcielił się w postać Charlesa Rydera w produkcji BBC Radio 4 Brideshead Revisited. Miles zagrał główną rolę w dramacie BBC A Thing Called Love, nakręconym w Nottingham w Anglii.
Miles pojawił się w dramacie telewizyjnym BBC Mr Harvey Lights a Candle z 2005 roku, grając rolę nauczyciela zabierającego niesforną grupę uczniów na jednodniową wycieczkę do katedry w Salisbury. W 2006 roku pojawił się w dramacie telewizyjnym After Thomas jako ojciec syna z autyzmem. Pracował u boku takich aktorów jak Clive Mantle. W 2008 roku pojawił się jako giermek Sir Timothy w brytyjskiej produkcji Lark Rise to Candleford oraz jako Plantagenet Palliser w produkcji Radio 4 The Pallisers. W 2009 roku pojawił się jako szef firmy zajmującej się handlem giełdowym w miejskim dramacie BBC Sex, the City and Me. Zagrał główną rolę w Pulse u boku Claire Foy,[6] z którą zagrał również w The Promise na początku 2011 roku, tuż po pojawieniu się w Zen BBC 1. Miles często współpracuje z reżyserem Jamesem McTeigue: pojawił się w filmie McTeigue'a V for Vendetta z 2005 roku jako Roger Dascombe, rządowy propagandysta i dyrektor sieci telewizyjnej. Pojawił się w Ninja Assassin i Speed Racer. Na scenie zagrał Bolingbroke'a w produkcji Ryszarda II w Old Vic w 2005 roku u boku swojego teścia Gary'ego Raymonda. Miles pojawił się także w sztuce The Norman Conquests jako Tom w 2009 roku. Latem 2011 roku Miles wystąpił jako Robert w Zdradzie Harolda Pintera w Comedy Theatre na londyńskim West Endzie, a jego żonę Emmę zagrała Kristin Scott Thomas. Miłosny trójkąt dopełnił Douglas Henshall jako jego najlepszy przyjaciel i jej kochanek, Jerry. Odrodzenie zostało wyreżyserowane przez Iana Ricksona. Również w 2011 roku pojawił się w filmie telewizyjnym The Suspicions of Mr Whicher jako dr Stapleton.
W 2014 roku Miles zagrał Thomasa Cromwella w wersji RSC powieści Hilary Mantel Wolf Hall i Bring Up the Bodies w Stratford i Aldwych Theatre w Londynie. W kwietniu 2015 roku RSC przeniosło sztuki do Nowego Jorku, gdzie jego występ został nominowany do nagrody Tony Awards dla najlepszego aktora pierwszoplanowego.
W 2016 roku zagrał Petera Townsenda w serialu Netflix The Crown oraz księcia Somerset w The Hollow Crown: The Wars of the Roses, drugim cyklu telewizyjnych adaptacji sztuk historycznych Williama Szekspira. W tym samym roku zagrał również gościnnie rolę kanclerza Toma Pickeringa w jednym z odcinków serialu antologicznego Black Mirror ("Hated in the Nation").
W 2017 roku udzielił głosu Podróżnikowi w Czasie w adaptacji The Time Machine produkcji Big Finish Productions oraz Ace'owi w brytyjskiej wersji dubbingowej Bob the Builder: Mega Machines.
W 2018 roku zagrał DSU Jacka Haleya w miniserialu BBC Two Collateral i ojca Simona George'a Burrowsa w serialu The Romanoffs, a także pojawił się na scenie w Lyttelton Theatre jako jeden z braci Lehman w The Lehman Trilogy.
W 2019 roku zagrał komandora Danny'ego Harta w The Capture i Johna Profumo w The Trial of Christine Keeler, oba na BBC One.
W 2021 roku ogłoszono, że pojawi się w nowym spin-offie serialu telewizyjnego Star Wars dla Disneya, Andor.
Współpracował z Hilary Mantel przy adaptacji jej powieści The Mirror and the Light na sztukę w Gielgud Theatre na londyńskim West Endzie, w której również zagrał. Obaj ponownie pracowali nad książką obrazkową opartą na jej trylogii, a ona wybrała go do czytania wersji audiobooków.
