Jest amerykańską aktorką. Jest laureatką wielu nagród, w tym dwóch Złotych Globów i czterech nagród Primetime Emmy, a także była nominowana do trzech Oscarów i pięciu nagród Tony.
Linney zadebiutowała na Broadwayu w 1990 roku, a następnie otrzymała nominacje do nagrody Tony za wznowienie The Crucible w 2002 roku, oryginalne broadwayowskie produkcje Sight Unseen (2004), Time Stands Still (2010), My Name Is Lucy Barton (2020) oraz wznowienie The Little Foxes w 2017 roku. W telewizji zdobyła swoją pierwszą nagrodę Emmy za film telewizyjny Wild Iris (2001), a następnie wygrała za sitcom Frasier (2003-2004) i miniserial John Adams (2008). W latach 2010-2013 występowała w serialu Showtime The Big C, za który w 2013 roku otrzymała czwartą nagrodę Emmy, a w latach 2017-2022 grała w serialu kryminalnym Netflix Ozark.
Jako aktorka filmowa Linney zadebiutowała niewielką rolą w Lorenzo's Oil (1992), a następnie otrzymała nominacje do Oscara za dramaty You Can Count on Me (2000), Kinsey (2004) i The Savages (2007). Znana jest również z występów w filmach Primal Fear (1996), The Truman Show (1998), Mystic River i Love Actually (oba 2003), The Squid and the Whale (2005), The Nanny Diaries (2007), Hyde Park on Hudson (2012), Mr. Holmes (2015), Sully i Nocturnal Animals (oba 2016).