Jest angielskim reżyserem filmowym, teatralnym, telewizyjnym i operowym. Eyre otrzymał liczne wyróżnienia, w tym trzy nagrody Laurence'a Oliviera, a także nominacje do sześciu nagród BAFTA i dwóch nagród Tony. Został mianowany komandorem Orderu Imperium Brytyjskiego (CBE) w 1992 roku, a w 1997 roku otrzymał tytuł szlachecki.
Eyre rozpoczął swoją karierę jako zastępca dyrektora w Royal Lyceum Theatre w Edynburgu w latach 1967-1972, a następnie został dyrektorem artystycznym Royal National Theatre w latach 1987-1999. Wyreżyserował wiele produkcji na West Endzie, za które otrzymał trzy nagrody Laurence'a Oliviera dla najlepszego reżysera za Guys and Dolls (1982), King Lear (1998) i Hedda Gabler (2006). Był także nominowany do nagrody Oliviera za "Racing Demon" (1989), "Skylight" (1995), "John Gabriel Borkman" (1997), "Vincent in Brixton" (2003), "Mary Poppins" (2005) i "Ghosts" (2014). Za swoją pracę na Broadwayu otrzymał nominacje do nagrody Tony dla najlepszego reżysera za The Judas Kiss (1998) i The Crucible (2002).
Zadebiutował jako reżyser filmem The Ploughman's Lunch (1983). Następnie wyreżyserował dramaty Iris (2001) i Notatki o skandalu (2005), zdobywając nominacje do nagrody BAFTA dla wybitnego filmu brytyjskiego. W telewizji wyreżyserował i wyprodukował wiele odcinków Play for Today (1979-1981). Wyreżyserował także Wiśniowy sad (1981), Tumbledown (1988), The Dresser (2015) i King Lear (2018)